Inaugurée en trois étapes, entre 1997 et 2000, l’exposition permanente du Musée est divisée en deux sections: la Préhistoire, dans l’aile sud du Palais de Rumine, l’Histoire dans son aile nord. Les salles sont installées dans deux anciens auditoires, affectés à l’origine à l’Université, avec leurs étroits couloirs d’accès sur lesquels s’ouvraient des bureaux.
Paradoxalement, la configuration architecturale des lieux a inspiré une muséographie inattendue. La construction d’un plancher suspendu a permis d’aménager une surface d’exposition dont le sol, en partie vitré, abrite des reconstitutions de fouilles grandeur nature, telles qu’elles apparaîtraient lors d’une visite de chantier.
Cette vitrine souterraine est également visible lorsque l’on descend les marches de l’ancien auditoire, comme une plongée dans le temps. L’ambiance relativement sombre des salles invite à une découverte progressive des objets et permet des projections lumineuses sur de larges espaces muraux.
En 2012 et 2013, les deux salles d’exposition ont été successivement actualisées et plusieurs améliorations techniques apportées.